Das Spital wurde 1339 zusammen mit einer Kirche errichtet. Im Jahre 1420 wurde die Allerheiligenkapelle (auch: Valznerkapelle) angebaut. Diese war eine Stiftung des Spitalpflegers Herdegen Valzner.
Der Sage nach wurden das Heilig-Geist-Spital und seine Bewohner um 1340 Zielscheibe eines bösen Scherzes von Till Eulenspiegel.1341 erfolgte eine Privilegierung durch Kaiser Ludwig den Bayern.Grundlegende Erweiterungs- und Umbaumaßnahmen wurden ab dem Jahre 1489 durchgeführt. Die noch heute das Erscheinungsbild des Spitals prägenden, die Pegnitz überspannenden Wasserbauten, die Sude und der Hofbau, wurden 1511–1527 errichtet.
Das Heilig-Geist-Spital war zunächst eine soziale Einrichtung für alte und hilfsbedürftige Menschen, stellte jedoch auch über 100 Betten für (heilbare) Kranke zur Verfügung. Eine bis zur Gründung des allgemeinen Krankenhauses in der Sandgasse 1845 bestehende Krankenanstalt im Sinne eines Krankenhauses zur stationären medizinischen Behandlung wurde hier 1813 durch den Medizinalrat Wilhelm von Hoven eingerichtet, dem ab 1829 Georg Friedrich Lochner als Assistent beistand.
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